พิพิธภัณฑ์ธรรมศาสตร์เฉลิมพระเกียรติ เปิดให้ประชาชนทั่วไปได้เข้าชมเป็นครั้งแรกในวันที่ 5 ธันวาคม พ.ศ.2530 เพื่อเฉลิมฉลองเนื่องในโอกาสที่พระบาทสมเด็จพระปรมินทรมหาภูมิพลอดุลยเดช  ทรงเจริญพระชนมพรรษาครบรอบ 60 พรรษา โดยทรงพระกรุณาพระราชทานนามพิพิธภัณฑ์ และโปรดเกล้าฯ ให้สมเด็จพระเทพรัตนราชสุดาฯ สยามบรมราชกุมารี เสด็จพระราชดำเนินแทนพระองค์ทรงประกอบพิธีเปิดพิพิธภัณฑ์ฯ ซึ่งตั้งแสดงที่อาคารวิจัยและบริการทางวิชาการ มหาวิทยาลัยธรรมศาสตร์ ศูนย์รังสิต เมื่อวันอังคารที่ 29 มีนาคม พ.ศ. 2531 และต่อมาพระองค์เจ้าโสมสวลี พระวรราชาทินัดดามาตุ พร้อมด้วยพระเจ้าหลานเธอพระองค์เจ้าพัชรกิติยาภา เสด็จมาทรงวางศิลาฤกษ์อาคารพิพิธภัณฑ์เฉลิมพระเกียรติแห่งนี้ เมื่อวันพุธที่ 19 กันยายน พ.ศ.2533

       พิพิธภัณฑ์ธรรมศาสตร์เฉลิมพระเกียรติเป็นโครงการซึ่งริเริ่มโดยคณะสังคมวิทยาและมานุษยวิทยา ตั้งแต่ปี พ.ศ. 2529 สืบเนื่องจากการที่ทางคณะฯได้รับโบราณวัตถุจากการขุดค้นภาคสนาม   ในโครงการขุดค้นวัฒนธรรมบ้านเชียงที่บ้านอ้อมแก้วและบ้านธาตุ จ.อุดรธานี คณะขุดค้นนำโดย   รศ. สุมิตร ปิติพัฒน์ ตั้งแต่ปี พ.ศ. 2515-2517 และมีโบราณวัตถุเพิ่มเติมขึ้นจากการขุดค้นแหล่งโบราณคดีอื่นๆ ในช่วงระยะเวลาต่อมา ในปี พ.ศ.2530 มหาวิทยาลัยธรรมศาสตร์ได้รับบริจาคโบราณวัตถุและวัตถุทางวัฒนธรรมจำนวนมาก จาก ดร.วินิจ วินิจนัยภาค คณะสังคมวิทยาและมานุษยวิทยาร่วมกับมหาวิทยาลัยธรรมศาสตร์ จึงได้ดำเนินการขอตั้งงบประมาณแผ่นดินเพื่อก่อสร้างอาคารพิพิธภัณฑ์ธรรมศาสตร์เฉลิมพระเกียรติจากรัฐบาล   และในระหว่างรอการพิจารณาอนุมัติโครงการมหาวิทยาลัยธรรมศาสตร์ร่วมกับคณะสังคมวิทยาและมานุษยวิทยา ได้เปิดจัดแสดงโบราณวัตถุและวัตถุทางวัฒนธรรมต่างๆ ณ บริเวณชั้น 2 อาคารวิจัย มหาวิทยาลัยธรรมศาสตร์ศูนย์รังสิต ในช่วงปี พ.ศ. 2531 ถึง ปี พ.ศ. 2539

          จนถึงเมื่อปี พ.ศ. 2544 มหาวิทยาลัยธรรมศาสตร์ได้ส่งมอบโบราณวัตถุและวัตถุทางวัฒนธรรมทั้งหมดให้ คณะสังคมวิทยาและมานุษยวิทยาเป็นผู้ดูแล คณะสังคมวิทยาและมานุษยวิทยาจึงได้ดำเนินการรวบรวมและขนย้ายโบราณวัตถุและ วัตถุทางวัฒนธรรม ทั้งในส่วนซึ่งคณะสะสมอยู่ และในส่วนซึ่งได้รับบริจาคเพิ่มเติมภายหลัง มาจัดแสดง ณ อาคารพิพิธภัณฑ์ธรรมศาสตร์เฉลิมพระเกียรติ

          ในปี พ.ศ. 2550 คณะสังคมวิทยาและมานุษยวิทยา ได้จัดทำโครงการบูรณาการหลักสูตรสาระการเรียนรู้กลุ่มสังคมศึกษาศาสนาและวัฒนธรรมกับโรงเรียนธรรมศาสตร์คลองหลวงวิทยาคม โดย อาจารย์ปฐมฤกษ์ เกตุทัต ประธานคณะกรรมการบริหารพิพิธภัณฑ์ธรรมศาสตร์เฉลิมพระเกียรติ ได้จัดทำโครงการนำร่องนิทรรศการ “เครื่องปั้นดินเผาในประเทศไทย : จากบ้านเชียงสู่กรุงรัตนโกสินทร์” เพื่อ ให้บริการแก่นักเรียนในระดับชั้นมัธยมต้นและมัธยมปลาย เพื่อเสริมสร้างความรู้ความเข้าใจเป็นแหล่งเรียนรู้และเป็นกิจกรรมเสริม ทักษะในสาระการเรียนรู้กลุ่มสังคมศึกษา ศาสนาและวัฒนธรรมให้กับนักเรียนชั้นมัธยมของโรงเรียนธรรมศาสตร์คลองหลวง วิทยาคม และโรงเรียนมัธยมอื่นๆในเขตพื้นที่ภาคกลางตอนบน โดยนิทรรศการนำร่องนี้ มุ่งเน้นที่จะถ่ายทอดเรื่องราวของชนชาติไทยผ่านการจัดแสดงเครื่องปั้นดินเผา ในยุคสมัยต่างๆ เริ่มตั้งแต่ยุคก่อนประวัติศาสตร์ที่บ้านเชียงจนถึงกรุงรัตนโกสินทร์ ซึ่งสะท้อนการดำเนินชีวิต ความเชื่อ และการติดต่อแลกเปลี่ยนทางวัฒนธรรมได้เป็นอย่างดี และเปิดให้บริการตั้งแต่วันที่ 15 กุมภาพันธ์ 2551 จนถึงประมาณเดือนมิถุนายน 2551

       ปี พ.ศ.2554 หลังเกิดอุทกภัยครั้งใหญ่ พิพิธภัณฑ์ฯ จึงได้ปิดปรับปรุงและปรับเปลี่ยนโครงสร้างทางกายภาพใหม่ มุ่งหมายให้บุคคลทุกกลุ่มสามารถเข้าถึงพิพิธภัณฑ์ได้มากขึ้น โดยสร้างทางลาดยาวตัดข้ามพื้นที่โล่งเพื่อเชื่อมโยงการใช้งานภายในอาคารให้ต่อเนื่องถึงกัน และเป็นพื้นที่ในการจัดแสดงวัตถุของพิพิธภัณฑ์ฯ ไปพร้อม ๆ กับการเรียนรู้ชีวิตของวัตถุที่เชื่อมโยงไปสู่โลกนอกพิพิธภัณฑ์

       พิพิธภัณฑ์ฯ มีพันธกิจในการจัดแสดงวัตถุเพื่อการศึกษาค้นคว้า เอื้อให้เกิดความเข้าใจมนุษย์ในมิติต่าง ๆ ผ่านการชมวัตถุทางวัฒนธรรมและมุ่งไปสู่การความเข้าใจมนุษยชาติและกลุ่มบุคคล ท่ามกลางความแตกต่างหลากหลายทางวัฒนธรรมและปฏิสัมพันธ์ของพวกเขาที่มีต่อโลก

       พิพิธภัณฑ์ธรรมศาสตร์เฉลิมพระเกียรติ นอกจากจะเป็นพิพิธภัณฑ์เพื่อการเรียนการสอนและการศึกษาในทางมานุษยวิทยาและสังคมวิทยาพิพิธภัณฑ์แล้ว ยังทำหน้าที่เป็นสถาบันความรู้ที่เปิดให้เป็นทางเลือกของการเรียนรู้เพื่อการศึกษาต่อเนื่อง นับจากวัยเด็กถึงหลังเกษียณอายุ และเป็นพื้นที่ทางวัฒนธรรมแห่งใหม่ของมหาวิทยาลัยธรรมศาสตร์ ชุมชนรอบข้างและสังคมไทย